Între 1336 și 1573, Shikunatul Ashikaga a condus Japonia. Cu toate acestea, nu a fost o forță de guvernare centrală puternică și, de fapt, Ashikaga Bakufu a fost martorul creșterii puterilor daimyo în toată țara. Acești stăpâni regionali au domnit peste domeniile lor cu foarte puține imixtiuni sau influențe din partea shogunului din Kyoto.
Primul secol al guvernării Ashikaga se remarcă printr-o înflorire a culturii și a artelor, inclusiv a dramei Noh, precum și popularizarea budismului Zen. Până mai târziu în perioada Ashikaga, Japonia coborâse în haosul Sengoku perioada, cu daimyo diferite luptându-se unul pe altul pentru teritoriu și putere într-un război civil de un secol.
Rădăcinile puterii Ashikaga se întorc chiar înainte de perioada Kamakura (1185 - 1334), care a precedat shogunatul Ashikaga. În perioada Kamakura, Japonia a fost stăpânită de o ramură a clanului vechi Taira, care a pierdut războiul Genpei (1180 - 1185) în clanul Minamoto, dar a reușit oricum să acapareze puterea. La rândul său, Ashikaga era o ramură a clanului Minamoto. În 1336, Ashikaga Takauji a răsturnat shogunatul Kamakura, în fapt, a învins Taira încă o dată și a readus Minamoto la putere.
Ashikaga a avut șansa în mare parte datorită lui Kublai Khan, împăratul mongol care a fondat dinastia Yuan în China. Cele două invazii ale Japoniei, Kublai Khan, în Japonia, în 1274 și 1281, nu au reușit datorită miracolului kamikaze, dar au slăbit semnificativ shogunatul Kamakura. Nemulțumirea publică față de regula lui Kamakura i-a oferit clanului Ashikaga șansa de a răsturna shogunul și a acapara puterea.
În 1336, Ashikaga Takauji și-a stabilit propriul shogunat la Kyoto. Shikunatul Ashikaga este cunoscut uneori și sub numele de shogunatul Muromachi, deoarece palatul shogunului se afla în districtul Muromachi din Kyoto. Încă de la început, regula Ashikaga a fost bătută de controverse. Un dezacord cu împăratul, Go-Daigo, despre cine ar avea de fapt puterea, a dus la împăratul împăratului în favoarea împăratului Komyo. Go-Daigo a fugit spre sud și și-a amenajat propria curte imperială rivală. Perioada cuprinsă între 1336 și 1392 este cunoscută sub numele de Curțile de Nord și de Sud, deoarece Japonia a avut doi împărați în același timp.
În ceea ce privește relațiile internaționale, shogunii Ashikaga au trimis misiuni diplomatice și comerciale frecvente către Joseon Korea și au folosit, de asemenea, daimyo-ul insulei Tsushima ca intermediar. Scrisorile de Ashikaga erau adresate „regelui Coreei” de la „regele Japoniei”, indicând o relație egală. Japonia a continuat, de asemenea, o relație comercială activă cu Ming China, odată ce dinastia Yuan Mongolă a fost răsturnată în 1368. Dezastrul confucian al Chinei pentru comerț a dictat că deghizează comerțul ca „tribut” provenit din Japonia, în schimbul „darurilor” din partea chinezilor împărat. Atât Ashikaga Japonia, cât și Joseon Korea au stabilit această relație tributară cu Ming China. De asemenea, Japonia a făcut comerț cu Asia de Sud-Est, trimițând cupru, săbi și blănuri în schimbul lemnului și mirodeniilor exotice.
Acasă, însă, shogunii Ashikaga erau slabi. Clanul nu avea un domeniu de acasă mare, astfel că îi lipsea bogăția și puterea Kamakura sau a shogunilor de mai târziu Tokugawa. Influența de durată a epocii Ashikaga este în artele și cultura Japoniei.
În această perioadă, clasa samurai a îmbrățișat cu entuziasm budismul Zen, care fusese importat din China încă din secolul al șaptelea. Elitele militare au dezvoltat o estetică întreagă bazată pe idei Zen despre frumusețe, natură, simplitate și utilitate. Arte, inclusiv ceremonia ceaiului, pictură, design de grădină, arhitectură și design interior, aranjamente florale, poezie și teatru Noh, toate dezvoltate de-a lungul liniilor Zen.
În 1467, a izbucnit Războiul Onin de zece ani. În curând s-a escaladat într-un război civil la nivel național, cu diverse daimyo luptând pentru privilegiul de a numi următorul moștenitor al tronului shogunal Ashikaga. Japonia a erupt în lupte facționale; capitala imperială și shogonală din Kyoto a ars. Războiul Onin a marcat începutul Sengoku, o perioadă de 100 de ani de continuu război civil și agitație. Ashikaga a deținut nominal puterea până în 1573, când domnul de război Oda Nobunaga a răsturnat ultimul shogun, Ashikaga Yoshiaki. Totuși, puterea Ashikaga s-a încheiat într-adevăr odată cu începerea războiului Onin.